故事发生在神世纪300年，主要讲述结城友奈是初中2年级学生，她天天在学校里过着与很多朋友一同听课、进行社团活动、玩耍的平稳生活。不管怎么看这都是非常普通的女孩的生活日程，但是只有一点与其他孩子决定性不同的地方，那就是她所属的名为“勇者部”的社团活动。以部长犬吠埼风为中心的该社团的活动内容与被谜团包围的叫做Vertex的不可思议的存在有关系，本作正是以描写友奈等人的“勇者部”的活动为主。
某一天，平静祥和的南葛市迎来了一名新的成员，他叫大空翼，是一个热爱足球的小学生。身为船长的父亲常年出海，足球就是他最好的玩伴。在此他结识石崎、大姐头等真诚的玩伴，也遇到了球场上最初的对手若林源三。随着大空翼的加入，往常在球场上名不见经传的南葛小学开始崭露头角，最终得以进入全日本少年足球大赛。在这里，大空翼遇到了无数强劲的对手，三杉淳、立花兄弟、若岛津健、日向小次郎。他们不仅是技战术精湛的强悍敌手，更是大空翼日后率领日本队征战全世界时最亲密的伙伴。少年们在烈日下尽情挥洒喜悦的汗水…… 本片根据高桥阳一同名漫画改编。
西暦2017年、世界最大の大規模オンラインゲームとして栄華を誇る『The World R:2』（ザ ワールド リビジョンツー）。そのネットワークが放つ力場に引き寄せられた17歳のある高校生は“ハセヲ”という名のキャラクターを作り、その世界にログインする。しかし、友人から聞いた話と違い、そこはPK行為が認められた殺伐とした雰囲気に満ちていた。ハセヲはすぐにPK行為に遭い、ロスト（ゲーム内での死）してしまう。 ハセヲを蘇生させたのは“オーヴァン”と名いうPCだった。PKに遭った事でこのゲームに不快感を示すハセヲにオーヴァンは「君には“資質”がある」と語る。不可解に感じ、その場を離れるハセヲ。だが、この時からハセヲの前には『The World』での有名プレーヤーが接触してくる様になる。 オーヴァンは『The World』内でも特異な存在として知られており、彼らはそんな彼が目を付けたハセヲに何らかの特殊な能力があるのではと考えたのだ。そんな雰囲気を“ウザい”と感じたハセヲは誰も居ないフィールドで一人レベル上げを空しく続ける。そこへ現れるPKキャラ。圧倒的なレベルの差に再びロストの危機に陥ったハセヲを救ったのは、一人の少女キャラ・志乃であった。志乃はオーヴァンが率いるギルド（プレーヤー集団）「黄昏の旅団」のサブリーダー的存在であり、ハセヲを「黄昏の旅団」へと導くためにやって来たと語る。巨大ギルド「TaN」からの勧誘も受け困惑するハセヲであったが、紆余曲折の末「黄昏の旅団」への入団を選択する。
冈田猛男（江口拓也 配音）是集英高中一年级的学生，隶属于柔道部，他生得人高马大五大三粗，却因为善良率真的个性而深得同伴们的喜爱和信赖。砂川诚（岛崎信长 配音）是猛男青梅竹马的好友，外表英俊帅气的他很受女孩子的欢迎，从小到大，凡是猛男喜欢上的女孩，最后总会被阿诚吸引，久而久之，猛男竟然也习以为常。 一次偶然中，猛男将一位名叫大和凛子（潘惠美 配音）的可爱女孩从电车痴汉手中救下，温柔可爱的凛子一下子击中了猛男的死穴，但猛男认为凛子喜欢的应该是阿诚那样的类型。让猛男没有想到的是，凛子喜欢的竟然正是强壮的猛男，阿诚得知了凛子的心意后开始积极地在两人之间牵线搭桥起来。
在异世界安特·伊苏拉，魔王和勇者之间是敌人。而在现代日本东京，真奥贞夫和游佐惠美依然在汗流浃背的工作，他们与魔王城的各位，还有恋爱的女高中生千穗一起，熟悉日本的生活，在经济巨浪中度过每一天。 有一天，一名神秘的少女出现，魔王城出现大混乱，是来自安特·伊苏拉的来访者。为了养育这个孩子，不工作就不能支撑家庭开支… 一间六张榻榻米的魔王城，一个自由职业魔王展开的平民派幻想，波澜起伏的TV动画第2幕，开始！！
木春由乃（七濑彩夏 配音）是一名二十岁的平凡少女，孤身一人千里迢迢来到繁华的大都市东京，本以为能够在这里闯出一片属于自己的新的天地，哪知道面试了三十家公司都均已落选告终。一时之间，由乃不知道自己的未来该何去何从。 在最迷惘的时刻，由乃接到了一份来自间野山市的邀请函，邀请她前往那里就职，而她的职位竟然是“国王”。原来，间野山市曾经作为“迷你独立国”而名噪一时，然而，经济泡沫破裂之后，这个小小的国家便立刻沦为了无人问津的普通观光地。而由乃的任务，就是担任间野山观光协会的会长一职，重振间野山市的辉煌。
在一个自然保护区的废弃护林员小屋中，住着一只大灰熊，和人一样享受着各种现代设施。然后来了一个大家族——一大群旅鼠们，也搬进了小屋，从此和大灰熊产生了各种爆笑故事。
故事的舞台是互联网系统发达的都市「DEN CITY」。在那里有经由巨型企业「SOL技术社」通过高度的网络技术构筑而成的被称为「LINK VRAINS」的VR空间。人们都在那个VR空间中为体验到全新的决斗而狂热。可是在「LINK VRAINS」中却出现了利用决斗来进行黑客行为的谜之黑客集团「海诺因骑士团」。而他们的目标是将存在于互联网的某处的“AI们的世界=电子界”毁灭。然而在世界受到这样的威胁时，有一名决斗者站了出来。而他的名字正是「Playmaker」。在那场传奇的战斗中，「Playmaker」使用压倒性的决斗将「海诺因骑士团」打倒，成功捕获了「SOL技术社」和「海诺因骑士团」都想要得手的迷之AI程序。一度拯救了世界，然后却突然消声匿迹了，而他的名字就在互联网的世界中一瞬间变得声名远播，成为了传说。而现在，作为「Playmaker」的正体的某位高中生藤木游作，为了寻找过去发生的某件事件的真相，对再次在「VRAINS」出现的「海诺因骑士团」展开了追击...... 以此为契机，命运的齿轮就此转动……迷之AI的真身，「海诺因骑士团」盯上「Link Vrains」的目的，以及隐藏在游作过去的真相到底是———所有的答案，都在「Link Vrains」中
